История аэровокзала берет свое начало в далеком 1934 году. В Пятигорске был сформирован гражданский 220-й авиационный отряд, задачей которого являлась транспортировка пассажиров, грузов и почты в районы Ставрополья. Спустя три года авиапредприятие сменило «прописку», обосновавшись в Ворошиловске (ныне город Ставрополь). Правда, площадка для взлетов и посадок самолетов разместилась не там, где сейчас, а неподалеку от железнодорожной станции (район завода «Электроавтоматика»). Профилем авиапредприятия стали авиахимработы, оно боролось с вредителями и кормило почву.
Грянула Великая Отечественная война. Ставропольские пилоты отправились на фронт защищать Родину. Надо сказать, проявили они себя в высшей степени отважно. Многие представители Ставропольского авиаотряда были награждены боевыми орденами, а Борис Калинин получил звание Героя Советского Союза за спасение Иосифа Броз Тито во время осады Белграда.
После Победы 15 самолетов ПО-2 вернулись в родную гавань и стали основой парка. Материально-техническая база послевоенного аэропорта постепенно укреплялась, в краевую столицу прибыли Ан-2, Як-12, Л-60, вертолеты Ми-4, Ми-1 и Ка-15. А функционал дополнился аэрофотосъемкой, патрулированием строящихся газо- и нефтепроводов и санавиацией.
Знаковым в истории предприятия стал 1960 год, когда для жителей Ставрополя открылась возможность летать в Москву на борту Ил-14. Место дислокации в Шпаковском (ныне Михайловск) воздушная гавань обрела в 1963 году. Рос спрос на авиаперевозки, ширился парк самолетов, увеличивалось число направлений.
В 2010 году аэропорт обрел статус ФГУП «Международный аэропорт Ставрополь», а в 2013 — ОАО «Международный аэропорт Ставрополь».
Сегодня это – международный аэропорт федерального значения I класса. Его взлётно-посадочная полоса позволяет принимать лайнеры с низко расположенными двигателями, типа Аэробуса или Боинга.
Черной датой в летописи авиапредприятия стало 18 марта 1997 года. Под Черкесском разбился Ан-24, выполнявший рейс Ставрополь — Трабзон. Как позднее выяснилось в ходе расследования, самолет был настолько дряхлым, что стал разваливаться прямо в воздухе.